Abner Marsh, den uheldige ejer af et næsten-krakket hjuldamperselskab, bliver kontaktet af den mystiske Joshua Grey, der vil indgå kompagniskab med ham og bygge den største, smukkeste og ikke mindst hurtigste hjuldamper på Mississippi. Sammen skaber de den fantastiske Fevre Dream. Men Joshua Grey er en mærkelig herre, der kun er oppe om natten. Og så går han og drikker af en ulækker likør, mørkerød og besk.

Joshua Grey er vampyr, og han er på en mission: Han vil finde og ”frelse” sine medvampyrer, der lever rundt omkring i Sydstaterne, og bringe dem med sig til den sagnomspundne Dark City – et fristed for arten. Grey har nemlig moralske kvababbelser over artens morderiske livsform. Især er han ude efter en ubehagelig fætter ved navn Damon Julian, der lever et usædvanlig blodigt liv på en run-down plantage nede ved New Orleans. Sin egen natur tøjler han ved at indtage den likør, som han efter mange års eksperimenter har skabt til at undertrykke den ”røde tørst”.

Men Damon Julian er en ”blodmester”, og han lader sig ikke sådan kue. Efter den uundgåelige konfrontation på Fevre Dream smider Julian både Marsh og Grey over bord og overtager damperen. Han indretter den nu til et flydende slagtehus – det går naturligvis først og fremmest ud over de allestedsnærværende sorte slaver. Damperen forsvinder – og Abner Marsh tilbringer de næste tretten år med at søge desperat efter den, indtil han opgiver og trækker sig tilbage. Men så får han et brev fra Joshua Grey, og sammen begiver de sig mod New Orleans til den sidste konfrontation med Julian.